La squadra, istituita nel 2012, ha militato nei suoi primi anni in BeNe League, il campionato unificato di Belgio e Paesi Bassi, per continuare, dopo la sua soppressione in Eredivisie, il massimo livello del campionato olandese, conquistando il suo primo titolo di Campione dei Paesi Bassi al termine della stagione 2016-2017 e aggiudicandosi così l'accesso all'edizione 2017-2018 della UEFA Women's Champions League in rappresentanza del proprio paese. Il suo palmarès è inoltre integrato da sei Coppe dei Paesi Bassi.
La squadra venne istituita il 18 maggio 2012 dall'omonimo club maschile della quale è, a livello societario, parte integrante, per partecipare alla BeNe League, torneo ideato su volontà delle federazioni calcistiche di Belgio e Paesi Bassi, per disputare un campionato di calcio femminile di primo livello dando accesso alle migliori squadre provenienti dai campionati nazionali delle rispettive nazioni.
La squadra si rivela competitiva e nella prima stagione (BeNe League 2012-2013), dove le otto squadre belghe e olandesi disputarono due gironi separati, riesce a terminare la prima fase al quarto posto che le garantisce l'accesso alla successiva poule scudetto, terminando il campionato nuovamente al quarto posto, e concludendo nel frattempo la scalata alla Coppa dei Paesi Bassi ai quarti di finale.
A partire dal campionato successivo i club giocarono un girone all'italiana; a causa delle ingenti spese impiegate che portarono al fallimento di alcune società, dalle sedici squadre originarie solo quattordici, sette olandesi e sette belghe, riuscirono a partecipare al campionato. L'Ajax riesce a terminare al terzo posto, vincendo inoltre la Coppa dei Paesi Bassi 2014 superando in finale le avversarie del PSV/FC Eindhoven.
La stagione di BeNe League 2014-2015 vede perdere un'ulteriore squadra, fissando a tredici le società impegnate nel torneo. L'Ajax riesce nuovamente a terminare al terzo posto e ad accedere alla finale di Coppa dei Paesi Bassi 2015 dove viene superata per 3-2 dalle avversarie del Twente. Al termine della terza stagione di BeNe League le squadre olandesi e la KNVB non riuscirono a trovare un accordo sull'aspetto finanziario della partecipazione delle squadre alle successive stagioni, di conseguenza entrambe le federazioni decisero di concludere il campionato e di tornare all'organizzazione dei rispettivi campionati nazionali[1].
Per la stagione 2015-2016 la società iscrive la squadra all'Eredivisie, torneo a otto squadre riproposto dalla federazione olandese dopo la sua soppressione nel 2012. L'Ajax si conferma squadra competitiva, in grado di competere con il Twente per il titolo concludendo a pari punti, 56, il campionato ma costretta a cedere il titolo per una peggiore quantità di vittorie, una in meno delle avversarie. Nuovamente riesce ad accedere alla finale di Coppa dei Paesi Bassi venendo però battuta dalle avversarie del ADO Den Haag per 1-0.
La stagione successiva il campionato prevede una diversa formula, con una prima fase a otto squadre ed una seconda alla quale accedono le prime quattro in un minigirone all'italiana che determinerà la vincitrice. La squadra si rivela nettamente superiore alle concorrenti, andando a chiudere sia la prima fase che la seconda del campionato al primo posto davanti al Twente, risultato che le garantisce l'accesso alla stagione 2017-2018 di UEFA Women's Champions League, e superando per 3-0 in finale il PSV/FC Eindhoven in Coppa dei Paesi Bassi conquistando il primo double nella storia sportiva della sezione femminile dell'Ajax.